联邦调查局与美国许多家小型报纸和周刊有秘密联系，那上面经常发表表扬联邦调查局的大作，有时也登载一些故事和文章批评胡佛想攻击的对象，中央情报局就在其中占很大分量。胡佛非常乐于把一些罪名推到他的死对头身上。　　

　　二战结束以后，联邦调查局拿到大量与苏联相关的电讯情报，其中有价值的东西很多。胡佛拖了好久才给中央情报局和英国情报部门送去一些，但他拒绝给加拿大骑警队提供任何东西，因为他和骑警队的头儿哈威森有私人过节。过了10年以后，他决定把这些材料交给加拿大人。这个差事实在不好办，萨利文问他：“哈威森要是问我，为什么拖了10年之久才给他们。我应当怎么回答？”胡佛说：“把过错推到中央情报局身上。”　　

　　胡佛在晚年时期开始禁止联邦调查局使用“非法手段”调查，结果很快就遭到其他情报机构，尤其是中央情报局的抗议。联邦调查局本来就很少向其他部门提供情报，现在更是根本不提供了。这严重地损害了中央情报局的工作。因为在国内，它没有合法权利和特许状从事任何调查，必须需要联邦调查局的协助。　　

　　这时，有两个已被察觉的苏联间谍在美国活动，中央情报局要求联邦调查局监视这两个人并窃听他们的电话。但是胡佛拒绝了，并且吼了起来：“我们又不是为中央情报局服务的！”他对手下的人说：“告诉赫尔姆斯先生，如果他想监视这两个人，他可以自己干。” 赫尔姆斯听到这句话后，非常冷静地让那个人回去告诉胡佛：“我不打算命令我的人在纽约城里搞监视活动。我们无权干这种事。所以，你们要是不搞，那就干不成了。” 赫尔姆斯知道，如果他下令在纽约搞监视活动，胡佛会立刻告诉新闻界，他最乐意给别人设置这种圈套了。　　

　　胡佛不止和中情局一家闹矛盾。几乎华盛顿所有情报机构的主要领导人都和他吵过架。美国设有全国情报委员会，中央情报局局长任主席，负责协调全国13个军队和政府部门的主要情报机构，包括联邦调查局。但是“协调”只是一个虚名，他没有实际权力命令和调动联邦调查局。而胡佛在很多时候总不愿意与大家合作，他总认为自己是正确的，领导权不容干涉。　　

　　有一次，情报委员会主席赫尔姆斯要求各个机构成员把自己部门的印章牌带去，并且全都做成直径为12英寸的圆形，这样就可以把它们并排挂在会议室的墙上。萨利文作为联邦调查局的代表，负责这项工作。一个星期以后，在去情报委员会开会之前，他去局总部取印章牌。包装印章牌的硬纸盒的尺寸太大，他觉得有点不对劲，想要检查一下是否有差错。但是工作人员说这是经胡佛局长本人同意的印章牌，他只好用手拎着这个大包装盒上了汽车。来到会议室打开纸盒一看，他最担心的事情发生了：联邦调查局的印章牌直径足足有3英尺，几乎比其他机构的印章牌大三倍。挂在那里特别突兀。他感到十分难堪，却无可奈何。委员会的成员开始开玩笑，他们建议萨利文征得胡佛的同意，做一个比这块再大一倍的联邦调查局牌子，把它单独挂在会议室的一面墙上，把所有其他部门的牌子挂在对面墙上，这样一定会更对称。并且，大家一致认为，胡佛一定会同意这样做的。　　

　　中央情报局对胡佛也不客气。有一次中情局派一个特工在国内搞秘密行动，被联邦调查局逮住了。这牵涉一个很重要的案件，中情局要求胡佛网开一面，予以配合。结果自负的胡佛很干脆地拒绝了。这回胡佛彻底把中情局惹火了。于是中情局派了一个人去面见胡佛，递给他一大叠照片，都是关于他搞同性恋的。胡佛当场气得“暴跳如雷”，“把照片扔得满地都是”，并“指着门咆哮着让他滚出去”。不过事情倒是解决了，那个特工很快没事了。　　

　　胡佛在1972年去世，他在任时的每一个中央情报局局长几乎都和他吵过、斗过。但是，虽然双方一直看对方不顺眼，两个机构之间的基本合作还是一直保持着。即使在胡佛最厌恶中情局的那段时间，他的手下还是和中情局背着他开展了不少合作。有一次，在一个至关重要的国家安全案件上，联邦调查局需要付给一个告密者大笔金额，但是胡佛削减了这一款项。萨利文找到赫尔姆斯，后者从中情局经费中给了联邦调查局9000美元，双方合作，获得了急需的极其重要的情报。　　

　　胡佛去世之后，中央情报局和联邦调查局之间的情况有所改善，但竞争与矛盾在所难免。例如，在谁有资格审理苏联克格勃叛逃者的问题上，双方一直争论不休，即使有时能经过协调达成妥协，也各自把从叛逃者那里知道的情况瞒着不告诉对方。　　

　　1987年，前联邦调查局局长威廉姆·H·韦伯斯特被任命为中央情报局局长，他受到非常冷淡的欢迎，甚至怀疑和敌视。所有人都怀疑总统做出这决定是不是疯了。不过韦伯斯特的作为逐渐赢得了中情局工作人员的认同。由于他的特殊身份，中情局和联邦调查局的合作大大加强，关系有了不错的进展。